Inaugurato nel 1995, il museo ha sede nella chiesa e nel convento di San Francesco. Nella chiesa opportunamente restaurata, è stata ricollocata parte dell'originario arredo, mentre gli annessi spazi conventuali sono stati destinati all'esposizione di dipinti, sculture e suppellettili provenienti da chiese del borgo e divenuti di proprietà comunale a seguito della confisca dei beni delle corporazioni religiose operata nel 1860 dal neonato Stato italiano. Tra le opere di maggior pregio sono il gruppo ligneo di Deposizione databile tra il 1260 e il 1270, il gonfalone dipinto da Bartolomeo Caporali nel 1482, l'Annunciazione realizzata dal cortonese Tommaso di Arcangelo detto il Papacello e da Vittore Cirelli nel 1532 e l'Immacolata eseguita nel 1551 dallo stesso Cirelli.
Consistente è la raccolta di tessuti, databile tra XV e XIX secolo fra cui appaiono di particolare interesse sei "tovaglie perugine" in lino e cotone, nei tipici colori del bianco e dell'indaco, comprese tra XV e XVIII secolo.
Dell'arredo originario della chiesa, le cui decorazioni ad affresco costituiscono, pur nella loro frammentarietà, l'aspetto più rilevante, rimangono il coro ligneo della fine del XV secolo, il bancone dei Magistrati realizzato nel 1505 e il portale eseguito nel 1519 da Antonio Bencivenni da Mercatello.
Altre pregevoli opere andarono disperse tra la fine del Settecento e il secolo successivo: tra queste, il codice miniato commissionato da Carlo Fortebracci e da sua moglie Margherita Malatesta e oggi nella collezzione Gerli di Villagaeta; la Madonna e Santi dipinta da Berto di Giovanni nel 1507 per l'altare maggiore, attualmente divisa tra la Casa di Raffaello ad Urbino e il Buckingham Palace di Londra: la tavola realizzata nel 1515 da Luca Signorelli per la cappella De Rutanis, oggi esposta alla National Gallery di Londra.
(Testo e foto di Raffaele Bei)